Русенска Опера е одържавена през 1949 г. като наследник на създадената през 1919 г. Оперна Дружба. Първата постановка - Травиата от Верди - е представена на 27 ноември 1949 г. Постановъчният екип с диригент Константин Илиев, художник Асен Попов и постановчик Драган Кърджиев оставя трайни следи в развитието на театъра. Богатият творчески потенциал на отделните състави - оркестър, хор, балет, солисти и дългогодишната съвместна работа с най-реномираните имена на българското оперно изкуство за кратко време превръщат Русенска опера в един от водещите и авангардни в репертоарно отношение оперни театри в България. На сцената на Русенска опера са работили известни личности в българския оперен театър като диригентите Константин Илиев, Добрин Петков, Ромео Райчев (дългогодишен главен диригент през 60-те и 70-те години), Борис Хинчев, Михаел Ангелов, Димитър Манолов, Иван Филев, Веселин Байчев, Георги Димитров, Милен Начев; режисьорите Драган Кърджиев, Михаил Хаджимишев, Евгени Немиров, Димитър Узунов, Стефан Трифонов, Аврам Георгиев, Пламен Карталов, Павел Герджиков; хореографите Асен Манолов, Маргарита Арнаудова, Асен Гаврилов, Петър Луканов, Хикмед Мехмедов; сценографите Асен Попов, Ани Хаджимишева, Петър Попов, Венера Наследникова, Димитър Киров, Мария Трендафилова, Иван Савов, Радостин и Бояна Чомакови; хормайсторите Атанас Димитров, Томина Синдова.
От създаването си до днес Русенска опера е свързана трайно с поколения забележителни български артисти, които формират представата за високото артистично ниво на театъра и изграждат неговия международен авторитет: Пенка Маринова, Николай Здравков, Кирил Кръстев, Иван Димов, Снежина Якимова, Мими Николова, Ана Ангелова, Анастас Анастасов, Стефан Димитров, Мария Венцеславова, Пенка Дилова, Стефка Евстатиева, Иван Консулов, Иван Кюркчиев, Емилия Ботева, Галя Горчева, Мариана Цветкова, Орлин Анастасов.

Със своя интензивен творчески живот Русенска опера винаги е била привлекателна и за звезди от световен мащаб. На нейната сцена са гостували артисти като Елена Николай, Христо Бръмбаров, Тодор Назаров, Николай Гяуров, Никола Гюзелев, Райна Кабаиванска, Гена Димитрова, Анна Томова-Синтова, Николае Херля, Владимир Атлантов, Глория Линд, Силвия Шаш, Ава Купър, Зинаида Пали, Питър Глосоп, Октав Енигареску, Помпей Хъръщяну; диригенти и режисьори от ранга на Уде Нисен, Марк Ермлер, Рихард Гласуп, Йон Рънзеску, Наталия Сац, Манфред Щраубе, Матиас Фогт; хореографи като Джанкарло Вантаджио, Витаутас Гривицкас, Виктор Власе, Антал Фодор, Ален Бернард.

Репертоарът на Театъра има широк стилистичен и жанров диапазон. В него освен традиционните творби от световната оперна и балетна класика присъстват голям брой съвременни български и чужди заглавия, поставени за пръв път в България. Сред големите постижения в областта на съвременната оперна драматургия са първата и единствена българска реализация на Катерина Измайлова от Дм. Шостакович през 1965 г., Цар Калоян от П.Владигеров, Янините девет братя от Л. Пипков, Йоанис Рекс и Мария Десислава от П. Хаджиев, Еленово царство от К. Илиев, Семьон Котко от С. Прокофиев, Синята птица от С. Пиронков, Байка и Историята на войника от И. Стравински.

Най-новите продукции на театъра в последните години са: Лучия ди Ламермур, Аида, Набуко, Риголето, Травиата, Сватбата на Фигаро, Италианката в Алжир, Дон Жуан, Момчил, балетите Дон Кихот, Жизел, Козият рог, Нестинарка, с част от които той успешно гастролира по сцените на Централна и Западна Европа.

Русенската опера притежава записи в златния фонд на БНР и БНТ. Има множество участия в международните фестивали: Софийски музикални седмици, Варненско лято, Мартенски музикални дни и в Кремс - Австрия.

Гостувала е в Румъния, Гърция, Украйна, Италия, Франция, Испания, Холандия, Белгия, Люксембург, Португалия, Германия.